Após retornar para América com o fim da Guerra, em 1946, Peggy Carter (Hayley Atwell) encontra-se trabalhando secretamente na Reserva Científica Estratégica (SSR, no original em inglês), enquanto seus amigos a tratam como uma simples telefonista. Quando Howard Stark (Dominic Cooper) é acusado de traição ao país por vender armas ilegalmente, ele secretamente pede ajuda a Peggy para provar sua inocência e limpar o seu nome. Com a ajuda do mordomo de Stark, Edwin Jarvis, Peggy precisa balancear o trabalho administrativo e as missões secretas para o amigo, ao mesmo tempo em que leva uma vida solteira após perder o seu amor, Steve Rogers (Chris Evans).